El Monasterio de Kirill-Beloozero fue fundado en 1397 en el extremo norte de Rusia como ermita dedicada a la Dormición de la Virgen. Su fundador fue Cirilo de Belozersk, hablante de Sergio de Radonezh, hesicast (ermitaño místico) y ex abad del monasterio Simonov. Rápidamente ganó hermanos, tierras y renombre. A la muerte de Cyril en 1427, su patrón era el príncipe de Belozersk-Mozhaisk, y su jefe titular era el arzobispo de Rostov, a quien Kirillov estaba subordinado administrativamente en 1478.
Las reformas sociales y administrativas ocurrieron bajo el abad Trifon, que vivió desde aproximadamente 1434 hasta aproximadamente 1517. Trifon fue un monje del Monasterio de San Salvador en la Roca vinculado a Athos, y más tarde se convirtió en arzobispo de Rostov (1462-1467). En este punto, el monasterio ganó el nombre de "Kirillov" y, probablemente, su estricta regla cenobítica (comunal-disciplinaria). Entró en relación con las autoridades de Moscú. Durante las guerras civiles, Trifon liberó a Basilio II de su juramento cruzado a Dmitry Shemyaka (1446); Cirilo fue canonizado en 1448 y su vida (la vida) fue escrita por Pacomio el Logotete en 1462. El sucesor de Trifon y compañero monje de San Salvador, el abad Cassian, que vivió desde aproximadamente 1447 hasta aproximadamente 1469, fue a una embajada en Moscú ante el patriarca ecuménico en Constantinopla.
Durante la abadía de Trifon, floreció una escuela de influencia bizantina, donde circularon textos básicos de gramática, lógica, cosmología e historia. Su legado fue una corriente bibliográfica cuyos representantes (como Efrosin, fl. 1463-1491) recopilaron y catalogaron gran parte de la herencia literaria de Bulgaria, la Rus de Kiev y Serbia, y editaron obras importantes de la literatura moscovita (como la épica Zadonshchina ) y cronografía (el Primera crónica de Sophia ). La gran biblioteca de Kirillov (1,304 libros en 1621) ha sobrevivido casi intacta.
De 1484 a 1514, Kirillov fue un punto focal para los no poseedores, abades y monjes, incluidos Gury Tushin, Nilus Sorsky y Vassian Patrikeev, quienes rechazaron las propiedades monásticas y promovieron los ideales hesicastas de oración mental y hermitismo. Después de 1515, Kirillov siguió la tendencia de los Poseedores, cuyo primer líder, José de Volok, había elogiado la disciplina cenobítica de varios de sus primeros abades. Los abades de Kirillov del siglo XVI alcanzaron un alto rango, como Afanasy (1539-1551), más tarde obispo de Suzdal, a quien Andrew Kurbsky llamó "amante de la plata", y de 1530 a 1570 sus propiedades se expandieron enormemente (a mediados del siglo XVII Kirillov fue el quinto terrateniente más grande de Moscovia).
Al atraer riqueza, privilegios y peregrinos del gobierno central, así como de la aristocracia boyar, Kirillov perdió el autogobierno ante Moscú. Iván IV, cuyo nacimiento se atribuyó a la intervención de San Cirilo y que expresó su deseo de unirse a los hermanos de Kirillov en 1567, se hizo cargo de su administración, dando conferencias a sus abad y monjes boyardos (como Ivan-Jonah Sheremetev) sobre la piedad en una carta de 1573. (Boris Godunov eligió más tarde al abad de Kirillov, y el Falso Dmitry eligió a sus monjes). A mediados del siglo XVI, Kirillov se había convertido fiscalmente sujeto al obispo de Vologda, y al final del siglo al patriarca.
En la década de 1590, Kirillov pasó de ser un centro cultural a una fortaleza, con torres de piedra y muros que resistieron los ataques polaco-lituanos durante la época de los disturbios. Su enfermería trataba a monjes y laicos, y sus talleres de pintura de iconos y cantería vendían sus productos a los moscovitas. Kirillov también fue utilizado como prisión. Su detenido más ilustre, el patriarca Nikon, estuvo recluido en régimen de aislamiento desde 1676 hasta 1681 sin acceso a su biblioteca, papel o tinta.
A partir del siglo XVIII, Kirillov perdió su importancia militar y comenzó un declive económico y espiritual. Fue cerrado por las autoridades soviéticas en 1924 y transformado en museo. En 1998 se restauró parcialmente la vida monástica en Kirillov.