La Compañía de Virginia se formó en 1606 para reiniciar las ambiciones coloniales inglesas en América del Norte después del fracaso de la colonia de Roanoke en la década de 1580. Sus objetivos eran muy similares a los que habían motivado los primeros intentos de asentamiento en Roanoke una generación antes. Entre esos objetivos se encuentran el descubrimiento de una ruta corta a Asia (el Paso del Noroeste); aliviar la dependencia inglesa de los bienes importados de Europa cultivando y enviando productos desde América; para proporcionar materias primas como madera o metales preciosos que se valoraran en Inglaterra; para proporcionar una salida para una población excedente en Inglaterra; restablecer el reclamo inglés sobre América del Norte frente al interés francés y holandés en el establecimiento; y demostrar que América no era un monopolio español o católico.
La Compañía de Virginia era una sociedad anónima, en la que los inversores compartían los riesgos y los beneficios potenciales de la colonización, y se basaba en el modelo de la Compañía de las Indias Orientales que se había fundado apenas seis años antes. Aunque muchos de los que invirtieron en la Compañía de Virginia eran comerciantes con un fuerte impulso comercial para obtener ganancias, los principales políticos y nobles ansiosos por promover las ambiciones imperiales inglesas también eran accionistas. El estatuto inicial otorgado a la Compañía de Virginia en 1606 en realidad distinguía entre dos grupos de inversores, uno con sede en Londres y el otro en Plymouth. A cada uno se le asignó un área geográfica distinta para establecerse: a la Compañía de Londres se le asignó la tierra entre 34 y 41 grados norte, mientras que a la Compañía Plymouth se le asignó tierra entre 38 y 45 grados norte. Aunque la Compañía de Plymouth hizo un breve intento de colonizar lo que más tarde se convirtió en Nueva Inglaterra en 1607-1908, el principal esfuerzo de colonización realizado por la Compañía de Virginia fue el de la Compañía de Londres en la Bahía de Chesapeake.
La Compañía de Virginia de Londres estaba dirigida por hombres como Sir George Somers (1554-1610), que tenía experiencia en la lucha contra los españoles en el Caribe; Richard Hakluyt (1552-1616), cuyo Navegaciones, viajes y descubrimientos principales de la nación inglesa había elevado el perfil de la colonización entre la élite inglesa; Sir Thomas Smith (1558-1625), también involucrado en la Compañía de las Indias Orientales; y el capitán Edward Maria Wingfield (1560-1613), un soldado con experiencia en la lucha contra los españoles en los Países Bajos. Estos hombres tenían poderosas conexiones con comerciantes y políticos en Londres, lo que aseguraba que el dinero y los suministros fueran mucho más accesibles que en el caso de la Colonia Roanoke.
Como sociedad anónima, la Compañía de Virginia no recibió financiación real, pero eso no significaba que la monarquía fuera completamente marginada del proyecto. El control conjunto de la Compañía de Virginia se confió a dos consejos de trece personas, uno con sede en Londres y designado por el rey James I (1566–1625), el otro con residencia en Virginia y designado por la compañía. A este último también se le permitió elegir al gobernador de la colonia.
Fue en estas condiciones que la compañía reclutó con éxito a 144 hombres para viajar a Virginia en la primavera de 1607, pero los primeros años de la colonia estuvieron plagados de un liderazgo deficiente en Virginia y altas tasas de mortalidad entre los colonos. La segunda carta emitida en 1609 alteró significativamente las estructuras políticas de la Compañía de Virginia. James renunció a su papel en los asuntos de la compañía, en parte para permitirle desautorizar a la Compañía de Virginia si sobreantagonizaba a España, y el Gobernador se convirtió en una persona designada por la compañía en Londres. Los cambios llevaron a una exitosa emisión de acciones entre los comerciantes y gremios comerciales de Londres, y la compañía equipó rápidamente una nueva flota liderada por Sir Thomas Gates (1585-1621), y otra a seguir liderada por Lord Delaware (1577-1618) en 1610.
Las terribles condiciones del "Tiempo de hambre" durante el invierno de 1609-1610 casi llevaron al abandono de la colonia, y en Londres surgieron serias dudas sobre la viabilidad y rentabilidad a largo plazo de la colonia a pesar de la publicación de varios tratados diseñados para fomentar la migración. Lord Delaware tuvo que regresar a Inglaterra debido a su mala salud, lo que llevó a un punto bajo financiero para la Compañía de Virginia en 1613. La tercera y última carta de la Compañía de Virginia, emitida en 1612, permitió el establecimiento de una lotería que finalmente se convirtió en la principal fuente de ingresos de la empresa, ya que pocos inversores nuevos se acercaron dadas las sombrías perspectivas de Virginia.
Los experimentos con el tabaco proporcionaron los primeros indicios de que la colonia podría tener un futuro rentable, y en 1614 llegaron a Londres los primeros cargamentos de tabaco de Virginia. La cosecha sería el ahorro de la colonia, ya que las fabulosas ganancias que se obtendrían atrajeron a nuevos migrantes. Si bien reconoció los beneficios de un cultivo comercial para la viabilidad de la colonia, la Compañía de Virginia también trató de prevenir la sobreproducción y promover la diversidad económica. Desafortunadamente, el exceso de oferta finalmente llevó a un colapso en el precio del tabaco a principios de la década de 1620 y a la inestabilidad económica en toda la colonia.
En 1616, la empresa pagó un dividendo a sus accionistas de 50 acres de tierra en Virginia por acción. Un año más tarde, la compañía extendió su uso de tierra libre en un intento de reiniciar la colonización instituyendo el derecho de cabeza de 50 acres para ir a quien pagara los costos del pasaje al Nuevo Mundo. Esta política alentó el crecimiento del sistema de trabajo por contrato, con los ricos pagando por el paso de los trabajadores a cambio de siete años de trabajo gratuito. Además, en respuesta a la publicidad negativa generada por quienes regresaban de Virginia, la compañía permitió la elección de una Cámara de Burgueses en 1619, dando a los colonos una voz directa en su gobierno.
Con estos cambios y un nuevo hombre a cargo de la Compañía de Virginia, Sir Edwin Sandys (1561-1629), 3,500 personas dejaron Inglaterra para Virginia entre 1619 y 1622. Sin embargo, las divisiones internas entre los funcionarios de la compañía y una respuesta inadecuada a la masacre de 1622 de colonos por nativos americanos locales, mostró cuán débil era realmente la Compañía de Virginia. En 1623, el Privy Council ordenó una investigación sobre los asuntos de la compañía y el 24 de mayo de 1624, la carta fue retirada y la Compañía de Virginia se disolvió oficialmente.