La primera catedral de la Dormición del Kremlin, una simple estructura de mampostería en libertad, fue construida por el príncipe Iván I Danilovich de Moscú en 1327 como sede del jefe de la iglesia ortodoxa rusa, el metropolitano Peter. En 1472, el metropolitano Filipp de Moscú decidió reemplazar la antigua iglesia, colocando la primera piedra con el Gran Príncipe Iván III (r. 1462-1505), pero en 1474 el nuevo edificio fue destruido por un temblor de tierra antes de que se completara. Iván luego contrató al arquitecto italiano Aristotele Fioravanti, y le ordenó que modelara su iglesia en la catedral de la Dormición del siglo XIII en Vladimir, en la creencia de que el prototipo fue diseñado por la propia María. Fioravanti tomó la estructura tradicional de cinco cúpulas, bahías redondeadas y arcos decorativos, pero agregó proporciones e ingeniería renacentistas, "de acuerdo con su propia habilidad astuta", como relata una crónica, "no a la manera de los constructores moscovitas". La iglesia se convirtió en el modelo para varias otras importantes iglesias de catedrales y monasterios, por ejemplo, en el convento Novodevichy y Trinity-St. Monasterio de Sergio.
Los primeros frescos se pintaron entre 1481 y 1515 y se restauraron varias veces "a la antigua" entre los siglos XVII y XIX. Los ciclos complejos aluden a la unidad de la tierra rusa, a la celebración de sus santos y a la historia de la catedral misma, así como a la vida y veneración de Cristo y la Madre de Dios. Los íconos en el nivel inferior del iconostasio (pantalla del altar), el más famoso de los cuales fue el ícono bizantino "Vladimir" de la Madre de Dios del siglo XII, también se referían a la reunión de las tierras rusas y la transferencia de la autoridad sagrada. a Moscú desde Jerusalén, Bizancio y Kiev, al igual que el llamado Trono de Monomachus, realizado para Iván IV en 1551, cuyas tallas representan escenas del emperador bizantino Constantino IX Monomachus presentando insignias imperiales al príncipe Vladimir de Kiev (1113-1125 ).
En febrero de 1498 la catedral vio coronado como heredero al nieto de Iván III, Dmitry. Desde 1547, cuando Iván IV fue coronado allí, fue sede de las coronaciones de todos los zares rusos y, desde el siglo XVIII, de los emperadores y emperatrices. También vio las investiduras y la mayoría de los entierros de los metropolitanos y patriarcas, hasta e incluido el último patriarca Adrian (fallecido en 1700). Los importantes trabajos de reparación siguieron a los daños causados por los polacos en 1612 y los hombres de Napoleón en 1812. La catedral fue especialmente venerada por Nicolás II, en preparación para cuya coronación en 1896 se llevó a cabo una importante restauración. Los guías oficiales zaristas tardíos de la catedral subrayaron la creencia de que la formación del Imperio Ruso fue sancionada por Dios y simbolizada en la historia de la catedral y sus objetos sagrados (por ejemplo, un trozo de la túnica de Nuestro Señor y un clavo de la cruz). En la época soviética se convirtió en museo, pero desde la década de 1990 se ha utilizado de forma intermitente para importantes servicios.